Primer reporte de enemigos naturales y parasitismo sobre Diaphorina citri Kuwayama en Sinaloa, México

 
 

 

 

 

 

 

 

 


Revista Científica UDO Agrícola Volumen 11. Número 1. Año 2011. Páginas: 97-103

 

Nota Técnica

 

Primer reporte de enemigos naturales y parasitismo sobre Diaphorina citri Kuwayama en Sinaloa, México

 

First report of natural enemies and parasitism of Diaphorina citri Kuwayama en Sinaloa, México

 

Edgardo CORTEZ MONDACA1 , Noraya Ely LUGO ANGULO 2, Jesús PÉREZ MÁRQUEZ 3 y Miguel Ángel APODACA SÁNCHEZ 4

 

1Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP). Campo Experimental Valle del Fuerte. Apartado Postal 342. 81200. Los Mochis, Sinaloa, México; 2Universidad de Occidente, Unidad Guasave. Guasave, Sinaloa; 3INIFAP. Campo Experimental Valle de Culiacán. Km. 17,5. Carretera Culiacán-El Dorado. Municipio Culiacán, Sinaloa y 4Escuela Superior de Agricultura del Valle del Fuerte. Universidad Autónoma de Sinaloa. Calle 16 y Avenida Xaparaqui. J. J. Ríos. Sinaloa. E-mail: come60@yahoo.com  Autor para correspondencia

 

Recibido: 04/10/2009

Fin de primer arbitraje: 10/09/2010

Primera revisión recibida: 15/10/2010

Aceptado: 10/01/2011

 

RESUMEN

 

El psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) es un insecto plaga de importancia cuarentenaria, vector de la proteobacteria Candidatus Liberibacter que causa la enfermedad huanglongbing. La búsqueda de enemigos naturales de D. citri se hizo en los municipios de Ahome, Guasave, Salvador Alvarado y Culiacán, Sinaloa. Se realizaron muestreos  a intervalos de 3 a 7 días de junio a noviembre de 2007, en plantas de cítricos y de limonaria Murraya paniculata (L.) Jack. Se identificaron seis enemigos naturales de D. citri: Chrysoperla comanche (Banks), Chrysoperla rufilabris (Burmeister), Cycloneda sanguinea (L.), Olla v-nigrum (Mulsant), Diaphorencyrtus sp., y Tamarixia radiata (Waterston). Este último causo parasitismo natural de 0 a 59,6% y su abundancia relativa fue 95,5%. La abundancia relativa de las catarinitas C. sanguinea y O. v-nigrum fue 30,8% superior a la de las especies de crisopa. Los resultados presentados en este estudio son el primer reporte formal de enemigos naturales del psílido asiático de los cítricos en Sinaloa, México, algunos de los cuales pueden ser considerados para implementar su control biológico.

 

Palabras clave: Enemigos naturales, depredadores, parasitoides, psílido, huanglongbing, México

 

ABSTRACT

 

The Asian citrus psyllid Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) is an insect pest of quarantine, vector of Candidatus Liberibacter proteobacteria that cause disease huanglongbing. The search for natural enemies of D. citri was done in the municipalities of Ahome, Guasave, Salvador Alvarado and Culiacan, Sinaloa. Samplings were made at intervals of 3 to 7 days, from June to November 2007, in citrus plants and lemon grass Murraya paniculata (L.) Jack. We identified six natural enemies of D. citri: Chrysoperla comanche (Banks), Chrysoperla rufilabris (Burmeister), Cycloneda sanguinea (L.), Olla v-nigrum (Mulsant), Diaphorencyrtus sp., and Tamarixia radiata (Waterston). The last specie caused natural parasitism from 0 to 59.6% and their relative abundance was 95.5%. The relative abundance of beetles C. sanguinea and O. v-nigrum was 30.8% higher than in lacewing species. The results presented in this study are the first formal report of natural enemies of the Asian citrus psyllid in Sinaloa, Mexico, some of which can be used to implement biological control.

 

Key words: Natural enemies, predators, parasitoids, psyllid, huanglongbing, México

 


INTRODUCCIÓN

 

El psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) es un insecto plaga de importancia cuarentenaria en Europa, Centroamérica, Norteamérica, Sudamérica y sobretodo en Asia, donde tuvo su origen (CABI, 2005). En Estados Unidos de Norteamérica D. citri fue encontrado en la citricultura de Florida en 1998 y posteriormente en Rio Grande Valley, Texas, en 2001 (Halbert y Manjunath, 2004; Halbert y Núñez, 2004), y en México durante 2002, en los cítricos de Campeche (Thomas, 2002; López Arroyo et al., 2005a). En el año 2003, D. citri fue registrado simultáneamente en los estados de Nuevo León y Tamaulipas (López Arroyo et al., 2005a); para el año 2004, la plaga se había extendido hasta los estados de Colima, Querétaro, San Luís Potosí, Tabasco y Yucatán (López Arroyo et al., 2005b). Durante 2005, fue registrado en Sinaloa; en 2006 el insecto también fue encontrado en los estados de Michoacán, Oaxaca, y Sonora. En 2007, fue registrado en Baja California Sur, así como en el estado de Morelos. En 2008, finalizó la invasión de la citricultura nacional con la colecta de especimenes en Tijuana, B.C. Durante el mes de julio fue registrado en árboles de cítricos de jardín en el estado de Coahuila, México, fuera de la zona citrícola del país y en áreas con presencia de una escasa cantidad de árboles (Lopez-Arroyo et al., 2009).

 

El mayor daño causado por D. citri es la transmisión de la proteobacteria C. Liberibacter causante de la enfermedad huanglongbing o ex greening C. Liberibacter asiaticus para la forma asiática, C. Liberibacter africanus para la forma africana y C. Liberibacter americanus para la forma americana (Tian et al., 1996). El Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) en México, a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) diagnosticó seis muestras positivas al huanglongbing de los cítricos, en su variante asiática, recolectados en árboles de traspatio originarios de la localidad El Cuyo, municipio de Tizimín, en el norte del estado de Yucatán, México (DGSV, 2009). En el mes de junio del 2010 se detectó a la bacteria causante del HLB (C. Liberibacter spp.) en muestras de material vegetal y psílidos provenientes del estado de Sinaloa en Escuinapa y Mazatlán (Trujillo Arriaga, 2010).

 

El daño del insecto como fitófago es causado por ninfas y adultos al extraer grandes cantidades de savia en las hojas y pecíolos, lo que debilita a las plantas, provoca defoliación y muerte de ramas. El objetivo del presente estudio fue determinar la presencia e identidad de enemigos naturales y el porcentaje de parasitismo sobre D. citri en el centro y norte de Sinaloa, México.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

 

El estudio se realizó en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP)-Campo Experimental Valle del Fuerte (CEVAF) 25° 45’ 33.91’’ N y 108° 48’ 37.49’’ W, Juan José Ríos, Sinaloa, de junio a noviembre de 2007. La búsqueda de depredadores se realizó mediante recolecta de muestras en los municipios de Guasave y Ahome, Sinaloa en el noroeste de México. Además, se obtuvieron muestras de los municipios de Salvador Alvarado y Culiacán, Sinaloa, para la detección de parasitoides. Se hicieron muestreos a intervalos irregulares de 3 a 7 días, de junio a noviembre de 2007, en plantas de cítricos de huertas y de limonaria M. paniculata, en plantas de traspatio en casas habitación y en jardines de áreas urbanas.

 

Se determinó visualmente la presencia de depredadores de D. citri reportados por Michaud (2004), Étienne et al. (2001) y Al-Ghamdi (2000), registrándolos de acuerdo con la fecha, hospedero, localidad, especie, número y estado de desarrollo. Se observó si el enemigo natural estaba atacando activamente a la presa o sí sólo se encontraba próximo. Los depredadores desconocidos fueron capturados y llevados al laboratorio del INIFAP-CEVAF, en donde se identificaron a género y especie utilizando un microscopio, claves taxonómicas e imágenes ilustradas (Flint y Dreistadt, 1998; López-Arroyo et al., 2005b; Marín, 2005). En el mismo muestreo para determinar parasitoides, se recolectó un número irregular de brotes vegetativos con diferentes cantidades de ejemplares de ninfas de penúltimo y último ínstar de desarrollo (N4 y N5) del psílido asiático, se introdujeron en bolsas de plástico etiquetadas y llevadas al laboratorio de entomología del CEVAF, las cuales se confinaron en vasos desechables de plástico, cubiertos con tela de polipropileno sujeta con una liga para evitar el escape de los adultos del psílido o de avispitas parasitoides emergidas de las ninfas, así como para evitar que se introdujeran otros insectos. En esas condiciones se mantuvieron las muestras 20 días, luego el contenido de cada vaso se colocó en cajas de petri con alcohol 70%, para revisarlas con un microscopio y determinar la presencia de parasitoides, adultos y ninfas del insecto plaga. Se obtuvo el índice de diversidad para conocer la abundancia relativa de depredadores y parasitoides Shannon-Wiener (Krebs, 1985; Magurran, 1988), usando la siguiente fórmula:

         

                   s

                     H’= -∑ (pi) (log2 pi)

                             i=1             

   

donde, H’= contenido de información de la muestra (bits/individuos) = índice de diversidad  de las especies; S= número de especies; pi= proporción del total de la muestra que corresponde a la especie i.

 

Se calculó el porcentaje de parasitismo por especie de parasitoide encontrado de acuerdo con Hunsberger y Peña (1997).

 

Las muestras de parasitoides obtenidos de ninfas de D. citri se enviaron a un taxónomo especialista en himenóptera parasítica para su determinación; en el laboratorio del CEVAF se conservan una muestra de los ejemplares, para corroboraciones posteriores. Para asignar el parasitismo por especie antes de identificar los especímenes, los parasitoides fueron identificados por comparación de imágenes y comportamiento respecto al orificio de emergencia del parasitoide adulto (Zekri, 2004), Tamarixia sp. (Hymenoptera: Eulophidae) emerge de la exuvia por la parte del tórax, mientras que Diaphorencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) lo hace por la parte del abdomen.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

 

Se detectaron cuatro especies de depredadores asociados con D. citri: las crisopas Chrysoperla comanche (Banks) y Chrysoperla rufilabris (Burmeister) (Neuroptera: Chrysopidae), y las catarinitas Cycloneda sanguinea (L.) y Olla v-nigrum (Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae) (Cuadro 1). Los tres últimos fueron reportados como enemigos naturales del psílido asiático de los cítricos (Michaud, 2004; Étienne et al., 2001; Al-Ghamdi, 2000). La abundancia relativa para C. sanguinea y O. v-nigrum fue de 30,8% para ambas especies; 23,1% para C. rufilabris y 15,3% para C. comanche. Al respecto, Michaud (2001, 2004) encontró que en Florida, EE.UU. O. v-nigrum fue el depredador más abundante de D. citri y que se le puede considerar un factor clave para su control. Además, las especies de catarinitas detectadas estaban próximas a colonias del insecto plaga, pero no directamente sobre ellas. Las larvas de tercer instar de C. rufilabris y C. comanche se observaron atacando colonias del psílido. Es importante mencionar que C. rufilabris es un agente de control biológico que es reproducido en centros reproductores de insectos benéficos, de organismos locales de sanidad vegetal y por empresas particulares en varias regiones de México (Arredondo-Bernal, 2000), lo que marca la pauta para considerar su empleo mediante el control biológico por aumento, después de realizar estudios para determinar su efectividad, dosis y técnicas de liberación, etc.

 

 

Cuadro 1. Depredadores de Diaphorina citri observados in situ, en localidades de Ahome y Guasave, Sinaloa, México, de junio a octubre de 2007.

 

Fecha

Localidad

Planta

Depredador

Etapa

No.

04-Jun

H. Cuchujaqui, Aho.

Toronja

Chrysoperla comanche

L3

1

04-Jun

Cachoana, Aho.

Limón

Cycloneda sanguínea

L3

3

06-Jun

Cachoana, Aho.

Limón

Olla v-nigrum

Adulto

2

17-Jul

H. Los Mochis, Aho.

Limón

Chrysoperla rufilabris

L3

3

24-Jul

Cd. Los Mochis, Aho.

Limonaria

Chrysoperla comanche

L3

1

24-Jul

Cd. Los Mochis, Aho.

Limonaria

Olla v-nigrum

Adulto

2

22-Oct

Cachoana, Aho.

Limón

Cycloneda sanguinea

L3

1

 

H.= Huerta;  Cd.= Ciudad;  L3 = Larvas de tercer instar de desarrollo. No. = Número de depredadores observados.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

En 35 fechas se realizaron 45 muestreos de ninfas N4 y N5, en varias localidades de Sinaloa: la mayor cantidad (33 muestreos; 73,3%), se recolectó en localidades del municipio de Ahome; cinco  muestras (11,1%) se obtuvieron en el municipio de Guasave; seis muestras (13,3%) en el municipio de Salvador Alvarado; una muestra (2,2%) en el municipio de Culiacán. En 13 muestreos no se obtuvo parasitismo (08, 15, 18, 25 y 28 de junio; 03, 05, 10 y  30 de julio; 21 y 23 de agosto; 03 de octubre; 14 de noviembre, de 2007). Sólo en la muestra del seis de junio los dos especímenes parasitoides obtenidos fueron del género Diaphorencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae). Los otros parasitoides fueron Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae), con base a la identificación de Myartseva (2007, comunicación personal) (Myartseva, S. N. Agronomía y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas. Centro Universitario. Cd. Victoria, Tamaulipas, México); Diaphorencyrtus sp., tuvo 6,3% de parasitismo natural y en T. radiata el parasitismo natural fue de 0 a 59,6% (promedio 14,1%) (Cuadro 2). La abundancia relativa de Diaphorencyrtus sp., fue 0,5% y 95,5% para T. radiata.

 

 

Cuadro 2. Porcentaje  de  parasitismo  natural sobre ninfas de Diaphorina citri recolectadas en localidades del centro y norte de Sinaloa, México, de junio a noviembre de 2007.

 

Fecha

Localidad

Planta

# Ninfas

Adultos de D. citri

# Parasitoides

% Parasitoides

06 jun.

1

Limón

32

19

2

6,3°

11 jun.

2

Limón

42

17

1

2,3

14 jun.

3

Naranja

50

7

6

12,0

12 jul.

8

Naranja

62

17

37

59,6

17 jul.

9

Limón

85

9

10

11,8

18 jul.

1

Limón

103

1

3

2,9

20 jul.

9

Limón

296

10

138

46,6

20 jul.

9

Limón

53

6

4

7,5

24 jul.

5

Limonaria

36

7

13

36,1

25 jul.

5

Mandarina

133

12

2

1,5

01 ago.

5

Limón

50

3

4

8,0

21 ago.

3

Naranja

50

0

4

8,0

28 ago.

7

Limón

150

2

32

21,3

13 sep.

5

Limón

50

2

14

28,0

13 sep.

5

Limonaria

50

2

3

6,0

20 sep.

1

Limón

50

2

3

6,0

21 sep.

7

Limón

50

2

1

2,0

24 sep.

1

Limón

50

4

3

6,0

26 sep.

5

Limón

50

4

2

4,0

03 oct.

7

Limón

50

3

19

38,0

16 oct.

1

Limón

50

2

9

18,0

22 oct.

7

Limón

50

6

4

8,0

22 oct.

1

Limón

50

4

12

24,0

31 oct.

1

Limón

50

1

2

4,0

31 oct.

7

Limón

50

10

1

2,0

07 nov.

1

Limón

50

3

1

2,0

07 nov.

7

Limón

50

7

4

8,0

14 nov.

1

Limón

50

4

9

18,0

21 nov.

1

Limón

50

5

1

2,0

21 nov.

7

Limón

50

9

4

8,0

26 nov.

9

Limón

50

4

10

20,0

26 nov.

10

Limón

50

7

7

14,0

 

°: Diaphorencyrtus sp. 1= Cachoana, Ahome, Sinaloa; 2= El Ranchito de Castro, Guasave;  3= huerta comercial en Guayparime, Guasave; 5= casa particular en Los Mochis; 7= huerta comercial en Los Mochis; 8= huerta comercial ubicada a un costado de la carretera internacional Los Mochis-San Miguel Zapotitlán; 9= casa particular en Guamúchil, Salvador Alvarado; 10= puente en Guamúchil, Salvador Alvarado.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

            Se obtuvieron 2632 ninfas N4 y N5, 365 especímenes parasitoides, lo que representa 13,8% de las ninfas obtenidas y 277 adultos (10,5%). De las  ninfas confinadas (1990 ejemplares) 75,6% murió por causas desconocidas; las ninfas no parasitadas que llegaron a adulto fueron las recolectadas en último instar.

 

Al igual que para D. citri, se ignora como se registró  la  presencia de los parasitoides detectados en la región, posiblemente se introdujeron al mismo tiempo que la plaga, ya que T. radiata es parasitoide específico de D. citri y de las dos especies del género Diaphorencyrtus reportadas como enemigos naturales de este psílido, D. diaphorinae Lin & Tao es parasitoide específico y D. aligarhensis (Shafee, Alam & Agarwal) tiene sólo dos hospederos: el psílido asiático de los cítricos y Trioza erytreae (Del Guercio) (Hemiptera: Triozidae) conocido como psílido africano de los cítricos, también vector de huanglongbing, pero no está reportado en América (CABI, 2005). En Florida, EE.UU.,  se  introdujeron  los   parasitoides  T.  radiata  y  D.aligarhensis de Vietnam y Taiwan, en un programa de control biológico clásico contra el psílido asiático de los cítricos (Hoy y Nguyen 1998, 2000; Hoy et al. 1999; Skelley y Hoy 2004). En Rio Grande Valley, Texas EE.UU. T. radiata fue introducida accidentalmente (Michaud, 2002, citado por Mead, 2008).

 

De acuerdo con otros estudios (Hoy y Nguyen 1998, 2000; Hoy et al. 1999; Skelley y Hoy 2004) el empleo de los parasitoides detectados en la región, especialmente T. radiata, representa la mayor esperanza de control biológico del psílido asiático de los cítricos en las Islas Reunion D. citri fue controlado eficientemente con la introducción desde la India de T. radiata; igualmente esta especie fue introducida a la Isla de Guadalupe donde controló exitosamente las poblaciones de la plaga (Etienne et al., 1998; da Graca y Korsten, 2004). En Florida, EE.UU., el programa de control biológico clásico de D. citri basado en la introducción y liberación de T. radiata y D. aligarhensis (Shafee, Alam & Agarwal) (Hoy y Nguyen 1998, 2000; Hoy et al. 1999; Skelley y Hoy 2004) tuvo éxito limitado y sólo T. radiata se estableció (McFarland y Hoy, 2001).

 

El índice de diversidad de Shannon-Wiener nos muestra que los parasitoides en el municipio de Ahome presenta una menor diversidad (H’= 0,086); así este valor nos indica que los individuos no están bien distribuidos. Esto significa que en este municipio se presentó una mayor dominancia de unas pocas especies en particular de T. radiata 363 (99,5%) y  2 (0,5%) de Diaphorencyrtus sp. En el resto de los municipios (Guasave y Salvador Alvarado) se presentó solamente el primer parasitoide. (Cuadro 2).

 

Con respecto a los depredadores el índice de diversidad nos muestra que el municipio de  Ahome presenta la mayor diversidad (H’=2,66) (Cuadro 1); esto nos indica que los individuos están bien distribuidos en este municipio. En el resto de los municipios no se encontró más de un depredador.

 

Hasta el 2008, en México no se había detectado la enfermedad del huanglongbing ocasionada por el patógeno que transmite D. citri (Trujillo-Arriaga et al., 2008), pero en el año 2009, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) en México, a través de la Dirección General de Sanidad Vegetal (DGSV) diagnosticó seis muestras positivas al huanglongbing de los cítricos, en su variante asiática, recolectados en árboles de traspatio originarios de la localidad El Cuyo, municipio de Tizimín, en el norte del estado de Yucatán, México (DGSV, 2009), así como se presentó en Florida, Brasil y Cuba (Da Graca, 2008). En el mes de junio del 2010 se detectó a la bacteria causante del HLB (C. Liberibacter spp.) en muestras de material vegetal y psílidos provenientes del estado de Sinaloa en Escuinapa y Mazatlán (Trujillo Arriaga, 2010).

 

Ante esta situación, México debe privilegiarse el control biológico usando enemigos naturales nativos (Michaud, 2002) depredadores y parasitoides, lo que indica su adaptación a las condiciones ambientales de cada localidad. El propósito es reducir las poblaciones del vector limitando el potencial de transmisión de inóculo suficiente para causar la enfermedad en los árboles, y su diseminación; además,  para reducir la posibilidad de que seleccionen razas del patógeno con mayor virulencia, y biotipos del insecto resistentes a insecticidas. Un adecuado empleo de dichas sustancias químicas, sobretodo insecticidas selectivos, representa una alternativa para el control de D. citri. Sin embargo, el riesgo del mal uso de los mismos y la dificultad para combinarlos con la liberación de insectos benéficos, es una seria limitante para dicho método de control. En todo caso, se deberán seleccionar insecticidas biológicos a base de Isaria fumosorosea Wize, Hirsutella citriformis Speare, Isaria variotii Bainier o Verticillium lecanii (Zimmerman) Viegas, reportados como enemigos naturales de D. citri (CABI, 2005), así como insecticidas minerales y botánicos efectivos contra la plaga y con un efecto mínimo sobre la fauna benéfica.

 

CONCLUSIONES

 

            Se identificaron seis enemigos naturales de D. citri: cuatro depredadores pertenecientes a dos familias: Chrysoperla comanche (Banks), Chrysoperla rufilabris (Burmeister), (Neuroptera: Crhyopidae); Cycloneda sanguinea (L.) y Olla v-nigrum (Mulsant) (Coleoptera: Coccinellidae); y dos parasitoides: Diaphorencyrtus sp. (Hymenoptera: Encyrtidae) y Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae) con parasitismo natural de 0 a 59,6% (promedio 14,1%) y 95,5% de abundancia relativa. Las catarinitas C. sanguinea y O. v-nigrum tuvieron una abundancia relativa de 30,8%, superior a la determinada para las especies de crisopas. Los resultados presentados en este estudio son el primer reporte formal de enemigos naturales del psílido asiático de los cítricos en Sinaloa, México.

 

AGRADECIMIENTOS

 

Los autores agradecen a S. N. Myartseva por la identificación de los parasitoides obtenidos en este estudio.

 

LITERATURA CITADA

 

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ÍNDICE DE LA REVISTA CIENTÍFICA UDO AGRÍCOLA (REGRESO)

 

 

 

 
 
 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

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